Kościół św. Katarzyny Aleksandryjskiej, konsekrowany w 1783 r. (parafia istniała tam od 1716 r.), stał się kościołem matką dla katolików w Rosji. Świątynia w St. Petersburgu nie była pierwszą historycznie świątynią katolicką w stolicy carskiego imperium. Kościół, który można dziś oglądać, jest oryginalną, wczesnoklasycystyczną budowlą wykonaną zgodnie z projektem J.-B. Vallin de la Mothe. Warto wiedzieć też, że w podziemnej krypcie kościoła przez 140 lat (1798-1938) spoczywały doczesne szczątki ostatniego króla Polski Stanisława Augusta Poniatowskiego, który ostatni rok swego życia spędził w Petersburgu. Do tej samej krypty złożono ocalałą część szczątków, przywiezioną z Francji, innego polskiego króla – Stanisława Leszczyńskiego. Po dziś dzień w podziemiach świątyni znajduje się również grób francuskiego generała Jeana Victora Moreau (1763-1813), który początkowo służył w armii Napoleona, a potem przeszedł na stronę rosyjską. W kościele św. Katarzyny modlił się św. Rafał Kalinowski w czasie swoich studiów na Akademii Inżynierii Wojskowej (1855-59); tutaj też w latach 1907-11 prowadziła internat dla dziewcząt bł. Urszula Ledóchowska. Kościół został wzniesiony na życzenie cara Piotr I, który chciał, by chrześcijanie wszystkich wyznań, mieszkający w St. Petersburgu, mieli swoje świątynie. Budowa kościoła św. Katarzyny – obecnie najstarszej i największej świątyni katolickiej w Rosji – trwała 20 lat (1763-83). Była świątynią należącą do franciszkanów, jezuitów (1800-15); a po ich deportacji dominikanów (1816-92). Później proboszczami petersburskiej parafii byli księża diecezjalni. Parafia składała się wówczas z 8 grup narodowościowych. Największą z nich tworzyli Polacy. Wśród parafian byli też: Rosjanie, Niemcy, Francuzi i Litwini. Parafia posiadała kilka filii w samym mieście i w jego okolicach. Przy parafii powstawały różne instytucje charytatywne i edukacyjne, m.in. dwa gimnazja: męskie i żeńskie. Proboszczowie św. Katarzyny pełnili jednocześnie funkcję dziekanów tego regionu Rosji. W ostatnich latach przed rewolucją 1917 r. parafia liczyła już ponad 30 tys. wiernych. Ostatni z proboszczów ks. prał. Konstanty Budkiewicz został rozstrzelany przez Sowietów w więzieniu na Łubiance w Moskwie w Noc Paschalną 1923 r. Po nim opiekę nad ocalałymi katolikami Leningradu prowadziło w tymże kościele kolejno dwóch francuskich dominikanów.

Kościół zamknięto ostatecznie w 1938 r. Budynek został ograbiony. Urządzono w nim najpierw muzeum etnograficzne, a później magazyny. W 1968 r. władze sowieckie zdecydowały, by pomieszczenia kościoła używać jako dodatkowej sali koncertowej Filharmonii Leningradzkiej i rozpoczęły prace restauracyjne.

W 1984 r., kiedy restauracja kościoła dobiegała końca, doszło do tragicznego wydarzenia. Trzech chłopców – jak głosi oficjalna wersja – rozpaliło ognisko pośród rusztowań i wywołało pożar. Do rana wnętrze kościoła uległo całkowitemu zniszczeniu, opadły tynki, popękały ściany. Pożar z 1984 r. można jednak uznać za zrządzenie Opatrzności Bożej. Jeżeli bowiem zgodnie z planem urządzono by tam salę koncertową, budynek zapewne nigdy nie zostałby oddany do użytku Kościoła. W 1992 r. władze miasta oddały świątynię wiernym, a abp Tadeusz Kondrusiewicz powierzył kościół i parafię Dominikanom. Pierwsze nabożeństwa odprawiane były w zakrystii i jednocześnie rozpoczął się remont świątyni – poczynając od Kaplicy Zwiastowania, którą poświęcono w październiku 1998 r. Nadano jej wówczas tytuł Matki Bożej Fatimskiej i przeznaczono na fatimskie sanktuarium dla Rosji. Uroczyste otwarcie i poświęcenie prezbiterium kościoła nastąpiło w Niedzielę Palmową 2000 r.

Od czasu ponownego otwarcia parafia nieustannie się rozwija i obecnie liczy ok. 600 osób. Tradycyjnie też jest wielonarodowa. Dziś zdecydowaną większość stanowią Rosjanie polskiego pochodzenia. Nabożeństwa odprawia się w językach: rosyjskim, polskim angielskim francuskim, hiszpańskim i koreańskim. W parafii od kilku lat działa katechumenat, szkoła niedzielna dla dzieci, grupy młodzieżowe, grupa dominikańskich tercjarzy, chór parafialny. Organizowane są tam również letnie i zimowe obozy dla dzieci. Istnieją też przy parafii dwie instytucje służące całemu północno-zachodniemu regionowi Rosji: Centrum Katechetyczne, prowadzące formację katechetów i przygotowujące materiały do katechizacji, oraz Centrum Rodzinne, które zajmuje się przygotowaniem kandydatów do małżeństwa i formacją par małżeńskich.